AVANCES EN EL CONOCIMIENTO Y LA GESTIÓN INTEGRADA DE LA VERTICILOSIS DEL OLIVO

Rafael M. Jiménez Díaz

Catedrático Emérito de Patología Vegetal; de la Reales Academias de Doctores de España; de Ciencias, Bellas Letras y Nobles Artes de Córdoba; y de Ciencias, Bellas Artes y Buenas Letras “Luis Vélez de Guevara” de Écija; Premio Rey Jaime I de Medio Ambiente

Departamento de Agronomía, ETSIAM, Universidad de Córdoba, Edificio C4 ‘Celestino Mutis’, Campus de Excelencia Internacional Agroalimentario ceiA3, Campus Rabanales, Apdo. 14071 Córdoba; e Instituto de Agricultura Sostenible, CSIC. Avda. Menéndez Pidal, s/n, 14004 Córdoba; e-mail: ag1jidir@uco.es

Introducción

La Verticilosis constituye sin duda el problema sanitario de mayor importancia real del olivo en España en la actualidad (Jiménez-Díaz et al., 2012) porque afecta al 34,4% de olivares en las ocho provincias andaluzas (variando entre el 48,9% en la provincia de Jaén y el 9,9% en la de Málaga) (J.A. Navas Cortés, datos no publicados). Esta distribución actual es resultado de un proceso expansivo en el que la extensión y la gravedad de los ataques de la enfermedad se han incrementado en la olivicultura andaluza sin solución de continuidad, porque la proporción media de olivos enfermos en las tres principales provincias oleícolas (12-20% según provincias, con máximos de 43 y 84%) (Jiménez-Díaz et al., 2011, López-Escudero et al., 2010) es muy superior a las estimadas a principio de las décadas de 1980s (Blanco López et al., 1984) y 1990s (Sánchez-Hernández et al., 1998). Considerados conjuntamente, dicho datos sugieren una incidencia global media del 5 al 7% de olivos enfermos en el olivar andaluz, que debe ocasionar pérdidas cuantiosas de cosecha oleícola porque valores medios inferiores a aquéllos determinaron una pérdida anual del 1% de la producción nacional en Grecia (incidencia de 2-3%, Thanassoulopoulos et al., 1979) y del 2,3% de la misma en Siria (incidencia 4,5%, Al-Ahmad y Mosli, 1993). De hecho, la Verticilosis redujo respectivamente el 87 y 73% de la cosecha/árbol de olivos ‘Picual’ de regadío en Israel el 3o y 5o año tras la plantación (Levin et al., 2003), y el 84% y 56% de la cosecha de olivos ‘Arbequina’ de regadío en Córdoba el 3º y 4º años (R.M. Jiménez Díaz y J.L. Trapero Casas, datos no publicados).

Naturaleza y control de la Verticilosis del olivo

La Verticilosis del olivo es causada Verticillium dahliae, un hongo que se caracteriza por: i) formar pequeños microesclerocios en la planta enferma cuya capacidad de sobrevivir en el suelo libres o asociados a restos vegetales durante más de 10 años cuestiona la eficacia de rotaciones de cultivo como medida de control; y ii) por crecer confinado en el xilema de la planta durante el desarrollo de la enfermedad, lo  cual dificulta extremadamente el control de ésta con tratamientos fungicidas; de hecho, hasta ahora no se ha documentado experimentalmente ninguna estrategia basada en tratamientos fungicida para el control de la Verticilosis en olivo u otras plantas leñosa. Además, contribuyen a la complejidad y dificultad de control de la Verticilosis del olivo: iii) la capacidad de V. dahliae de infectar más de 400 plantas cultivadas y malas hierbas, en las que el hongo se puede reproducir y aportar microesclerocios al suelo aunque la enfermedad no se desarrolle en ellas (Frederick et al., 2017; Jiménez-Díaz et al., 2012); y iv) su fácil dispersión dentro y entre plantaciones por medio de: a) el material de plantación infectado, b) el suelo infestado, c) los restos de olivo u otras plantas infectadas cultivadas o malas hierbas, d) el agua de riego, e) los residuos de almazara infestados, y f) las hojas y flores caídas de olivos afectados (García-Cabello et al., 2012; Jiménez-Díaz et al., 2012; Navas-Cortés et al., 2008; Rodríguez Jurado y Bejarano Alcázar, 2007). La dispersión de hojas y restos infestados desde olivos enfermos propicia un proceso de contagio de olivos sanos adyacentes dando lugar a la formación y expansión de rodales afectados (Fig.1) (Navas-Cortés et al., 2008).

La complejidad de la Verticilosis del olivo propiciada por los factores descritos determina que el control de la enfermedad haya de ser necesariamente mediante la aplicación de una estrategia de gestión integrada, porque ni para la Verticilosis del olivo ni para otras Verticilosis se ha podido demostrar un control adecuado de la enfermedad con el uso individualizado de una sola medida de lucha (Jiménez-Díaz et al., 2012; Jiménez Díaz, 2017). La gestión integrada de la Verticilosis del olivo comienza con el diagnóstico exacto de la enfermedad, y se asienta fundamentalmente sobre el uso de variedades resistentes, al cual se debe sumar la aplicación combinada y secuencial, antes y después de la plantación de: i) la evaluación de riesgos y elección del lugar de plantación, basados en la historia de cultivos en la parcela y la estimación del número de microesclerocios viables por gramo de suelo (i.e. la densidad de inóculo) mediante análisis estandarizados que, por su complejidad, deben ser realizados por laboratorios de experiencia acreditada, más allá de su autorización oficial (Kabir et al., 2004, Termorshuaizen et al., 1998); ii) la utilización de material vegetal certificado libre de infección; iii) la reducción de la densidad de inóculo existente en el suelo infestado mediante biofumigación, enmiendas orgánicas de eficiencia contrastada, fumigación con sustancias activas autorizadas, o solarización del suelo (Jiménez-Díaz et al., 2012; Varo et al., 2018); iv) la aplicación de agentes de biocontrol para proteger el material de plantación sano de la infección por el inóculo residual o aportado de nuevo por los medios de dispersión antes referidos (Carrón et al., 2016; 2018; Jiménez Díaz et al., 2009); y v) prácticas de cultivo que minimicen el aumento de la población del patógeno en el suelo, y obvien condiciones favorables para la infección de la planta y el desarrollo de la enfermedad [Ej., solarizar el suelo de olivos enfermos; podar lo antes posible las ramas afectadas; retirar y destruir (no picar y enterrar) los restos de poda de árboles enfermos y las hojas caídas sobre el suelo, eliminar lo antes posible las malas hierbas (no desbrozar y enterrar); evitar cultivos intercalares con plantas huésped de V. dahliae; ajustar la frecuencia y dosis a riegos subóptimos, si bien las características de esta última práctica parece ser controvertida (Pérez-Rodríguez et al., 2015; Santos-Rufo et al., 2017)].

Limitaciones en el uso de variedades resistentes para el control integrado de la Verticilosis del olivo

La eficiencia de las variedades resistentes para el control de las enfermedades de las plantas depende de la estructura de virulencia en las poblaciones del patógeno. Las poblaciones de V. dahliae comprenden nueve linajes clonales (i.e., grupos de individuos que tienen un antepasado común), sobre la ccual existen superpuestos dos tipos de variación genética y de virulencia en V. dahliae, que se han producido por mutaciones en los linajes clonales y son de gran significación para el control de la Verticilosis del olivo: i) los patotipos defoliante (D) y no defoliante (ND), y ii) las razas patogénicas 1 y 2 (definidas originalmente en poblaciones del hongo que varían en la capacidad de infectar determinadas variedades de girasol, lechuga y tomate). Los patotipos D y ND se caracterizan, respectivamente, por la capacidad de sus miembros de originar o no un síndrome de defoliación en algodón, olivo y okra, y de mostrar virulencia diferencial sobre otros huéspedes (i.e., el patotipo D es altamente virulento sobre lino y sandía, y moderadamente virulento sobre alcachofa, berenjena, girasol, y tomate; mientras que el ND muestra un espectro de virulencia contrario al referido para el D). Las relaciones entre linajes, patotipos, y razas de V. dahliae son complejas, de manera que el patotipo D está circunscrito en el linaje 1A, mientras que el ND existe distribuido en los ocho linajes restantes y por lo tanto sus miembros pueden diferir en propiedades patogénicas. Similarmente, todos los miembros de la raza 1 están circunscritos en el linaje 2A y son del patotipo ND, pero la raza 2 es compleja porque comprende siete linajes clonales y sus miembros pueden ser del patotipo D o del ND (Jiménez-Díaz et al., 2017).

Figura 1

En España, el patotipo D fue diagnosticado por primera vez en 1984 en cultivos de algodón de la provincia de Sevilla, y en la actualidad se ha identificado en el 81% de cerca de 430 olivares inspeccionados en las ocho provincias andaluzas y es el patotipo predominante respecto del ND en las provincias de Córdoba, Jaén y Sevilla. Los miembros de patotipo D son de la raza 2 y linaje 1A, mientras que los del patotipo ND son de la raza 2 y linajes 2B824 o 4B, o de la raza 1 y linaje 2A (Jiménez-Díaz et al., 2011; 2017; Navas-Cortés, datos no publicados). Además, el análisis genético de estirpes del patotipo D demostró que se originó por mutaciones en antepasados del patotipo ND que infectaban algodón en el sudoeste de los EE UU y por lo tanto es exótico en la Cuenca Mediterránea (incluida España), en la que fue introducido al menos en cinco ocasiones, probablemente a través de semillas de algodón infectadas (Milgroom et al., 2016); así como que la amplia distribución del patotipo D en Andalucía no es consecuencia de cambios genéticos en la población nativa ND sino que obedece a la expansión clonal propiciada por su mejor adaptación y medios de dispersión. A dicha expansión ha debido contribuir de forma significativa la distribución de plantas procedentes de viveros de olivo registrados para la producción de calidad CAC pero no certificados sanitariamente, puesto que la infección asintomática de dichas plantas por V. dahliae ha sido detectada en el 15% de más de 700 viveros así registrados inspeccionados por técnicos de la Dirección General de la Producción Agraria de la Junta de Andalucía (P. Holgado, comunicación personal). A dicho potencial de dispersión geográfica del patógeno se suma la producción de plantas en viveros no registrados, evidencia indirecta de la cual es el desarrollo de Verticilosis en plantaciones de olivo (¡y almendro!) de regadío en diversas localidades de Castilla-La Mancha (Ej., Albarreal de Tajo, Olías del Rey, Polán, etc.) establecidas recientemente sobe cultivos de secano de cereales de invierno.

Desarrollo del olivo Vertirés® para el control integrado de la Verticilosis del olivo

La amplia distribución y prevalencia del patotipo D de V. dahliae en el olivar andaluz tienen importantes y negativas repercusiones sobre la eficiencia de la gestión integrada de la Verticilosis, porque la cantidad de inóculo del patotipo D por gramo de suelo necesaria para causar enfermedad grave en olivo ‘Picual’ es mucho menor que la necesaria del patotipo ND (López-Escudero y Blanco-López, 2007), y porque la dispersión de las abundantes hojas caídas de olivos infectados con el patotipo D propicia la diseminación del hongo en un olivar en el curso del tiempo (Fig. 1) (Navas-Cortés et al., 2008). Todo ello, junto con su prevalencia y distribución en Andalucía, determinan que el patotipo D haya de ser la diana principal de las medidas de lucha y gestión integrada contra la Verticilosis del olivo. Además, la elevada virulencia del patotipo D compromete la utilización en suelos infestados de variedades que están agronómicamente adaptadas y son de interés comercial y parcialmente resistentes al patotipo ND, como ‘Arbequina’; así como la de variedades con resistencia incompleta al patotipo D (Ej., ‘Changlot Real’ y ‘Frantoio’) cuya eficiencia que es disminuida por niveles moderados de densidad de inóculo del mismo (Trapero et al., 2013).

Por ello, la disponibilidad de portainjertos altamente resistentes al patotipo D propiciaría una alternativa de gran interés para la gestión integrada de la Verticilosis y la utilización de cultivares de olivo susceptibles de interés comercial en áreas infestadas por aquél. El producto Vertirés® es una marca registrada de variedades de olivo injertadas sobre los patrones ‘Ac-13’ y ‘Ac-18’ altamente resistente a todos los patotipos y razas de V. dahliae (Jiménez-Díaz et al., 2017; Jiménez-Fernández et al., 2016; Palomares-Rius et al, 2016), que han sido desarrollados por la ETSIAM de la Universidad de Córdoba con la colaboración de Plantas Continental S.A., y subsiguientemente registrados en la CPVO de la Unión Europea y licenciados a Plantas Continental S.A. para su uso comercial.

Figura 2

‘Ac-13’ y ‘Ac-18’ son clones derivados de selección por resistencia en poblaciones naturales de acebuche. La resistencia de dichos clones a la Verticilosis se contrastó en experimentos repetidos en condiciones controladas óptimas para el desarrollo de la enfermedad en olivo ‘Picual’, en los que las plantas se inocularon con estirpes de V. dahliae D (raza 2) y ND (raza 1 y raza 2) procedentes de algodón u olivo de Andalucía, Israel y Turquía. En lo que sigue, la descripción de las respuestas de ‘Ac-13’ y ‘Ac-18’ a las inoculaciones se circunscriben al patotipo D en razón de su mayor virulencia comparado con el ND. La inoculación individual con V. dahliae se realizó por inmersión del sistema radical desnudo en una suspensión de 10 millones de conidias de V. dahliae/ml de agua estéril o por trasplante a macetas con una mezcla de suelo pasteurizada e infestada con 5 a 60 millones de propágulos (conidias, micelio y microesclerocios)/g de suelo, y subsiguiente incubación a 22 ±2ºC, 60 a 80% de HR y un fotoperiodo de 14 h de luz fluorescente de 360 μmol m–2 s–1 durante 3 a 5 meses. Los clones Ac-13 y Ac-18 crecieron sin síntomas tras la inoculación con estirpes de V. dahliae, independientemente del patotipo y raza al que pertenecen, mientras que las plantas de olivo ‘Picual’ murieron entre 4 y 6 semanas después de la inoculación. La respuesta asintomática de ‘Ac-13’ y ‘Ac-18’ no impide la invasión de la planta por V. dahliae, pero está relacionada con la capacidad de ésta de reducir significativamente la extensión de la infección por el patógeno y corresponde por tanto a un fenotipo de resistencia completa (Jiménez-Fernández et al., 2016).

La estabilidad de la resistencia de los clones Ac-13 y Ac-18 a V. dahliae D ante coinfecciones del sistema radical de la planta por otros microorganismos existentes en suelos cultivados, se contrastó en nuevos experimentos en los que las plantas se inocularon con estirpes del patotipo D conjuntamente con: i) el nematodo nodulador Meloidogyne javanica); o ii) con el hongo micorrícico arbuscular Glomus intraradices. La conveniencia de la coinoculación con M. javanica deriva de la frecuencia con que este nematodo fitopatógeno infecta plantas de olivo procedentes de viveros comerciales (Castillo et al., 2010), así como de la posibilidad de que las interacciones sinergistas entre M. javanica y V. dahliae D demostradas en olivos susceptibles a la Verticilosis (Saeedizadeh et al., 2003; P. Castillo y J.A. Navas-Cortés, datos no publicado) puedan comprometer la resistencia de ‘Ac-13’ y ‘Ac-18’ a V. dahliae D (Castillo et al., 2010; Khan, 2003). Similarmente, puesto que la simbiosis micorrícica estimula el crecimiento de las plantas de olivo y es de interés para la producción viverista de plantas de ‘Ac-13’ y ‘Ac-18’ utilizadas como portainjertos de variedades de olivo, fue necesario confirmar que el establecimiento de la micorriza no influye sobre la respuesta de resistencia de los clones a V. dahliae D. La coinoculación de ‘Ac-13’ y Ac-18’ con M. javanica y V. dahliae D indicó que ambos clones son susceptibles al nematodo, pero el parasitismo de sus raíces por M. javanica no modificó la respuesta resistente al patotipo D a pesar de que la elevada cantidad de inóculo de V. dahliae D en el suelo que se utilizó (20 millones de propágulos /g suelo) determinó la muerte rápida de las plantas de olivo ‘Picual’ que sirvieron de control (Palomares-Rius et al., 2016). Igualmente, la micorrización de ‘Ac-13’ y Ac-18’ con G. intraradices no tuvo efecto alguno sobre la resistencia de ellos a la inoculación con 60 millones de propágulos /g suelo del patotipo D. Subsecuentemente, las plantas de ‘Ac-13’ y ‘Ac-18’ infectadas pero asintomáticas y sus correspondientes testigos no inoculados se injertaron con yemas de olivo ‘Arbequina’ y ‘Picual’ y los brotes que se desarrollaron de estas variedades crecieron sin síntomas de Verticilosis en invernadero climatizado y condiciones favorables para la enfermedad. Dichas plantas se re-inocularon por trasplante a macetas con suelo infestado con 5 o 30 millones de propágulos/g de suelo del patotipo D. Las plantas re-inoculadas crecieron sin síntomas durante 14 semanas en condiciones óptimas que determinaron la muerte de plantas de ‘Arbequina’ y ‘Picual’ autoenraizadas, y continuaron como tales durante 1 año adicional de incubación en invernadero climatizado).

Figura 3

La protección contra la Verticilosis en olivos ‘Arbequina’ y ‘Picual’ conferida por los patrones de ‘Ac-13’ y ‘Ac-18’ se validó adicionalmente en un nuevo experimento, en el que plantas de éstos no infectadas previamente e injertadas con yemas de las variedades se trasplantaron a macetas con suelo infestado con 22 a 50 millones de propágulos/g suelo de diferentes estirpes del patotipo D, y se incubaron durante 13 semanas en condiciones óptimas para la Verticilosis que determinaron la muerte de plantas de ‘Arbequina’ y ‘Picual’ autoenraizadas o injertadas sobre si mismas como portainjerto. Dichas plantas crecieron sin síntomas, tras lo cual se trasplantaron con el cepellón de suelo infestado de las macetas a microparcelas en condiciones naturales, donde han continuado creciendo sin síntomas y produciendo frutos durante 4 años, momento en que se ha estimado en el suelo de aquéllas una densidad de inóculo media de 35 a 55 microesclerocios/g de suelo, muy superior a la que origina enfermedad en ‘Changlot Real’ y ‘Frantoio’ (Trapero-Casas et al., 2013) (Fig. 2). La compatibilidad agronómica, fisiológica y pomológica de las vars. Arbequina y Picual sobre los portainjertos ‘Ac-13’ y ‘Ac-18’ se ha demostrado en un ensayo en la Alameda del Obispo, Instituto de Agricultura Sostenible, CSIC, Córdoba, en el que la fenología, desarrollo, rendimiento en fruto, y calidad y rendimiento de aceite están siendo evaluados comparativamente en las vars. Arbequina y Picual injertadas y autoenraizadas, sin que se hayan producido diferencias apreciables durante los 3 años de ensayo transcurridos hasta la fecha.

Conclusiones

La Verticilosis es una enfermedad endémica y de primera importancia económica y estratégica para el olivar andaluz, cuyo control mediante estrategias de gestión integrada se debe basar en el uso de plantas resistentes y certificadas sanitariamente -porque la calidad CAC no es garantía suficiente de que la planta propagada está libre de infección por V. dahliae-, así como en el patotipo defoliante del patógeno como diana principal. El olivo Vertirés® consta de dicha garantía sanitaria, y la investigación realizada para su desarrollo indica que posee el nivel de resistencia a los patotipos D y ND de V. dahliae necesario para la producción de variedades de olivo susceptibles a la Verticilosis causada por dichos patotipos. En la actualidad, el comportamiento de más de 20.000 olivos ‘Vertirés® se está contrastando en suelos infestados en las provincias de Cádiz (1 municipio), Córdoba (12 municipios), Granada (8 municipios), Jaén (22 municipios), Huelva (1 municipio), Málaga (2 municipios), y Sevilla (9 municipios), junto con 1 municipio en cada una de Badajoz, Barcelona y Toledo (Fig. 3).

Agradecimientos

Las investigaciones del primer autor referidas en este artículo han sido financiadas por  el proyecto ‘Verticilosis del olivo’ de la Fundación Ramón Areces, los proyectos P10-AGR 6082 y P11-AGR 7992 de la Consejería de Economía, Innovación y Ciencia, Junta de Andalucía, y el proyecto AGL2011-24935 (‘Vertigen’) del Ministerio de Economía y Competitividad, y cofinanciados por fondos FEDER de la UE.

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LEYENDA DE FIGURAS

Figura 1. Rodal de un olivar de ‘Picual’ en Sabiote (Jaén) en el que los árboles muertos por ataque de Verticilosis han sido reemplazados con plantas de olivos ‘Vertirés’.

Figura 2. Crecimiento asintomático de las plantas de ‘Arbequina’ y ‘Picual’ injertadas sobre los patrones Ac-13 y Ac-18 de acebuche, 4 años después de ser trasplantados a microparcelas con el cepellón infestado, respectivamente, con 22 o 50 millones de propágulos/g de suelo de las estirpes defoliantes V-1900I o V-781I de Verticillium dahliae.

Figura 3. Plantación de olivo ‘Vertirés’ de regadío en Villagordo (Jaén).

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